Behavioral metabolic suppression confounds thermal performance estimates and climate vulnerability assessments in a marine ectotherm
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Thermal performance curves (TPCs) predict species’ vulnerability to climate change, but standard respirometry assumes that measured oxygen consumption reflects physiological state. Sessile invertebrates that retract their tentacles and contract under thermal stress violate this assumption, with unmeasured consequences for thermal limit estimates.
We tested this behavioral confound in an undescribed cold-water intertidal anemone ( Urticina sp.) in the Northwest Atlantic by integrating a negative binomial encounter-rate regression, a maximum entropy species distribution model (both from effort-corrected iNaturalist data), and closed-chamber respirometry across seven temperatures (1-30°C).
The strongest distributional predictors were cloud cover and coastal urbanization, with a weaker association with winter minimum SST; direct evidence for warm-edge thermal limitation came from the experiment. Anemone expansion state was variable and without a clear trend across the coldest treatments, declining above 20°C, and collapsing at the 30°C treatment, which proved lethal.
Standard TPC models extrapolated the thermal maximum far beyond the lethal bracket. A Bayesian multiplicative model that separated physiology from behavior showed that physiology continued to track temperature while expansion state declined above 20°C; a fully expanded anemone respired about twice as fast as a fully closed one at the same temperature. The decline in measured respiration is therefore both behavioral and physiological, and disentangling the two requires recording expansion state alongside oxygen consumption.
Because a closed anemone cannot feed or exchange gases, the ecologically relevant thermal limit is the temperature at which the animal can no longer maintain its normal expanded posture, not a curve-fitted thermal maximum. That behavioral threshold leaves warm-edge populations within a few degrees of functional thermal failure.
Future thermal physiology studies of organisms capable of modulating oxygen consumption through behavior should incorporate quantitative behavioral covariates to separate physiological from behavioral components of the metabolic response.
Résumé
Les courbes de performance thermique (CPT) prédisent la vulnérabilité des espèces au changement climatique, mais la respirométrie classique postule que la consommation d’oxygène mesurée reflète l’état physiologique. Les invertébrés sessiles qui rétractent leurs tentacules et se contractent sous stress thermique ne satisfont pas cette hypothèse, avec des conséquences non quantifiées sur l’estimation des limites thermiques.
Nous avons testé ce facteur de confusion comportemental chez une anémone intertidale d’eau froide non décrite ( Urticina sp.) de l’Atlantique Nord-Ouest, en combinant une régression binomiale négative du taux de rencontre, un modèle de distribution d’espèces à maximum d’entropie (tous deux sur données iNaturalist corrigées de l’effort) et une respirométrie en chambre close à sept températures (1 à 30 °C).
Les principaux prédicteurs étaient la couverture nuageuse et l’urbanisation côtière, l’association au minimum hivernal de température de surface de la mer étant plus faible. La preuve directe d’une limitation thermique en bordure chaude provient de l’expérience. L’état d’expansion variait sans tendance nette aux traitements les plus froids, diminuait au-delà de 20 °C et s’effondrait à 30 °C, traitement qui s’est révélé létal.
Les CPT classiques ont extrapolé le maximum thermique bien au-delà de l’intervalle létal. Un modèle bayésien multiplicatif séparant physiologie et comportement a montré que la physiologie suivait toujours la température alors que l’état d’expansion diminuait au-delà de 20 °C; à température égale, une anémone pleinement épanouie respirait environ deux fois plus qu’une anémone pleinement fermée. La baisse mesurée est donc à la fois comportementale et physiologique, et les dissocier exige d’enregistrer l’état d’expansion avec la consommation d’oxygène.
Une anémone fermée ne pouvant ni se nourrir ni assurer ses échanges gazeux, la limite thermique écologiquement pertinente est la température à laquelle l’animal ne peut plus maintenir son expansion normale, et non un maximum issu d’un ajustement de courbe. Ce seuil comportemental place les populations de bordure chaude à quelques degrés de la défaillance thermique fonctionnelle.
Les futures études de physiologie thermique sur des organismes capables de moduler leur consommation d’oxygène par leur comportement devraient intégrer des covariables comportementales quantitatives pour séparer les composantes physiologique et comportementale de la réponse métabolique.
